Berüchtigt wankelmütig, wenn es um langfristige Freundschaften mit Kunsthändlern und Künstlerkollegen ging, entwickelte Still in den 1950er Jahren über den Direktor Gordon M. Smith und den Vorstandsvorsitzenden Seymour H. Knox, Jr. eine einzigartige Beziehung zum Museum. Diese Beziehung wurde 1957 mit dem Ankauf eines monumentalen Gemäldes, PH-49 (1954), 1954, für die Sammlung des Museums eingeleitet. 1959 lud Smith Still ein, seine erste große Übersichtsausstellung im Museum zu organisieren, und überließ dem Künstler die volle Kontrolle über Inhalt, Gestaltung und Installation der Ausstellung. Im Anschluss an die Retrospektive kam ein weiteres Werk von Still, PH-48 (1957-D-No. 1), 1957, in die Sammlung des Museums.
Überzeugt davon, dass das Albright-Knox ein geeignetes Zuhause für eine sorgfältig ausgewählte Gruppe von Gemälden sein würde, schenkte Still dem Museum 1964 31 Werke. Diese Schenkung sicherte dem Albright-Knox-Museum seinen Platz als wichtigster Aufbewahrungsort für das Werk des Künstlers bis 2011, als das Clyfford Still Museum in Denver gegründet wurde.
Weitere öffentliche Sammlungen mit Werken des Künstlers befinden sich im San Francisco Museum of Modern Art und im Metropolitan Museum of Art in New York.