Notamente wispelturig als het ging om langdurige vriendschappen met kunsthandelaars en collega-kunstenaars, ontwikkelde Still in de jaren vijftig een unieke relatie met het museum via directeur Gordon M. Smith en bestuursvoorzitter Seymour H. Knox, Jr. Deze relatie werd in 1957 geïnitieerd met de aankoop van een monumentaal schilderij, PH-49 (1954), 1954, voor de collectie van het museum. In 1959 nodigde Smith Still uit om zijn eerste grootschalige overzichtstentoonstelling in het museum te organiseren en gaf hij de kunstenaar volledige zeggenschap over de inhoud, het ontwerp en de installatie van de tentoonstelling. Na de retrospectieve kwam nog een werk van Still, PH-48 (1957-D-No. 1), 1957, in de collectie van het museum.
Overtuigd dat de Albright-Knox een geschikt onderkomen zou zijn voor een zorgvuldig gekozen groep schilderijen, schonk Still vervolgens in 1964 31 werken aan het museum. Deze schenking verzekerde het Albright-Knox’s plaats als de belangrijkste bewaarplaats van het werk van de kunstenaar tot 2011, met de historische oprichting van het Clyfford Still Museum in Denver.
Andere openbare collecties van het werk van de kunstenaar zijn te vinden in het San Francisco Museum of Modern Art en The Metropolitan Museum of Art in New York.